Hledání nového místa pro výstavbu civilního letiště bylo vyvoláno zejména nárůstem vojenského a civilního provozu na letišti Kbely. V roce 1927 tam bylo provedeno sedmačtyřicet tisíc startů a přistání, což znamenalo 204 letů za den a při tehdejších technologiích úctyhodný výkon.

V březnu roku 1929 padlo rozhodnutí vlády o vykoupení 108 hektarů pozemků mezi obcemi Hostivice, Ruzyně, Dobrovíz, Středokluky a Přední Kopanina v hodnotě 17,5 milionu korun. Pozemky stály v rovinaté krajině, navíc se nacházely blízko centra Prahy, a tak splňovaly většinu požadavků.

Výstavba byla zahájena 24. července 1933 a v době hospodářské krize poskytovala pracovní příležitost pro stovky nezaměstnaných.

Veškeré práce nakonec trvaly jen 44 měsíců, a i tak se letiště pyšnilo vynikajícími parametry. Moderní prvky umožnily létání za nízké viditelnosti nebo v noci. Letiště mělo mimo jiné vlastní dieselagregát, telefonní ústřednu nebo potrubní poštu, která byla vedená mezi některými budovami.

Odbavovací budova působila moderně a plnila svůj účel – poskytovala zázemí pro četnickou stanici, celní úřad, meteorologickou služebnu nebo pro prostory letecké společnosti a odbavení cestujících. V roce 1937 za její projekt získal architekt Adolf Beneš na Mezinárodní výstavě umění a techniky v Paříži zlatou medaili.

Provoz na letišti byl zahájen 5. dubna 1937. V 9 hodin ráno přistálo letadlo DC-2 Československých státních aerolinií na lince Piešťany – Zlín – Brno – Praha a v ten samý den započal i mezinárodní provoz – prvním letounem byl stroj belgické společnosti SABENA.

Zanedlouho po otevření se letiště dočkalo svého rozšíření a dalšího budování. To bylo nakonec zbrzděno okupací a také příchodem komunistů. Ti se zasadili o částečnou izolaci od okolního světa, která se projevila i na letecké dopravě.

V letech 1960 až 1968 vedle stávajícího letiště vyrostlo letiště nové, čímž se jeho celková plocha rozšířila na osm set hektarů. Zvýšila se tak jeho kapacita a umožnilo odbavování většího počtu cestujících. Další výstavba pak proběhla v polovině 90. let, kdy se letiště rozšířilo o cargo terminály nebo nový odbavovací komplex.

Letištěm v Ruzyni, které bylo v roce 2012 přejmenováno na Letiště Václava Havla Praha, dnes ročně projde kolem dvanácti milionů cestujících a mělo by ho čekat rozšíření odbavovacích prostor, či propojení přistávací dráhy s terminály.